Считается, что Свято-Покровский женский монастырь основан 1363–1364 годы князем Андреем Константиновичем. По преданию, князь попал в страшную бурю по пути из Нижнего Новгорода в Суздаль и поклялся возвести иноческую обитель, если выживет. Своё слово князь сдержал, и в низине правого берега Каменки заложили Покровский монастырь. Однако документальных подтверждений этой истории и дат появления монастыря не сохранилось.
Первое строение было деревянным и давно утрачено. Дошедшие до наших дней Покровский собор, шатровая колокольня и Святые врата возвели в XVI веке на пожертвования царя Василия III. Покровский собор – четырёхстолпное сооружение с двухэтажной открытой галерееей и двумя крытыми лестницами. Со стороны реки к собору примыкает трёхапсидная алтарная часть с высокими окнами в глубоких нишах. Апсиды разделены гладкими колоннами и украшены резным карнизом с мелким рисунком. Стены собора были белыми, а пол – черным, вымощенным керамической плиткой. Интерьер украшали иконы и произведения художественного шитья. Под зданием Покровского собора находится усыпальница, где погребены инокини и старицы монастыря
Колокольня представляет собой надстройку над столпообразной церковью 1515 года. Арочный ярус и высокий острый шатёр с тремя рядами слуховых окон с обрамлением возвели в конце XVII века. Колокольню и собор связывает крытая галерея с двумя арочными проёмами и рядом окошек в обрамлении изящных наличников.
Святые ворота служили одновременно мощной крепостной башней и церковью. Трёхглавая Благовещенская надвратная церковь располагается в верхней части массивного четверика, прорезанного двумя арочными проёмами. Фасады здания богато украшены декором, напоминающим резьбу по дереву.
Свято-Покровская обитель издавна известна как место заточения постриженных в монахини аристократок. Одной из первых узниц стала жена Василия III Соломония Сабурова – её обвинили в бесплодии и постригли в монахини в 1525 году под именем старицы Софии. Позднее здесь же были заключены дочь Ивана III Александра, жена Ивана IV Анна Васильчикова, жена Владимира Старицкого Евдокия Нагая, а также Евпраксия Пожарская, царевна Анастасия Васильевна и царица Мария Буйносова-Ростовская.
В 1551 году в память об усопшей дочери Ивана Грозного на месте деревянной постройки XIV века возвели Зачатьевскую трапезную церковь из камня. В XVII веке к ней пристроили апсиду.
После революции монастырь закрыли, а храмы обители разграбили. Затем в зданиях расположили военную биологическую лабораторию и лабораторию биохимического института РККА. Именно здесь в 1935 году находившиеся в заключении Николай Гайский и Борис Эльберт создали жидкую вакцину против туляремии. Лаборатория находилась в монастыре до 1936 года.
Во второй половине XX века в бывшем монастыре сначала музейные экспозиции, потом – туристско-гостиничный комплекс с рестораном, баром и концертным залом в здании собора.